2017, Vol. 29 
(2: 中国科学院大学, 北京 100049)
(3: 新疆巴音郭楞蒙古自治州博斯腾湖科学研究所, 库尔勒 841000)
(2: University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, P. R. China)
(3: Institute of Lake Bosten, Bayingolin Mongolia Autonomous Prefecture of Xinjiang Uyghur Autonomous Province, Korle 841000, P. R. China)
由于自然变化和人类活动的影响，目前我国干旱-半干旱地区的许多湖泊和河流面临着咸化和富营养化的双重威胁.以位于新疆巴音郭楞蒙古自治州的博斯腾湖(41°56′~42°14′N，86°26′~87°40′E)为例，其位于焉耆盆地的最低处，多年来接纳了附近流域的盐分和营养盐等污染物，使得其在成为微咸水体的同时，营养状况亦恶化为中富富营养化水平[1-2].研究表明，博斯腾湖(以下简称博湖)富营养化的主要限制因子为总氮，而作为重要要污染源之一的农业排渠每年向博湖输入的氮占输入总量的21 %，削减农排水中的氮入湖负荷对控制博斯腾湖富营养化具有重要意义[3-5].
芦苇作为一种耐污挺水植物，已被广泛用于构建湿地处理污水，利用芦苇构建湿地对流入博湖的农排污水进行处理也是目前主要的污染物阻隔技术[6-8].而博湖地区农排水中的较高盐度是影响芦苇湿地处理效果的一个重要因素，目前已经有一些盐度对芦苇湿地处理效果影响的研究，并通过芦苇的生理生化特性对不同盐度的响应来解释相关现象[9-10].然而，许多研究表明湿地中的氮主要是通过微生物的硝化和反硝化作用去除，因此后者的变化更能阐释盐度影响湿地除氮效果的内在机制[11-13].在污水处理系统中，盐度对硝化和反硝化作用的影响已经得到了广泛的研究，包括盐度大小、离子种类、反应器类型、盐度变化模式等一系列环境因子均有大量报道[14-17].但是，在芦苇湿地处理的含盐面源污水，其盐度波动范围通常在2 ‰ ~10 ‰，小于高盐污水处理系统[18].同时，湿地中的微生物生物量和群落组成亦和反应器中的有较大区别[19-20].因此，污水处理器中的规律和相关机理可能并不适用于芦苇湿地，仍有必要研究基于湿地系统的生物脱氮过程对盐度胁迫的响应.
通过室内构建持续进水芦苇表流湿地，研究不同盐度农业面源污水对湿地中氮的去除效果的影响，同时探索盐度对湿地土壤中不同深度的硝化、反硝化作用强度的影响，揭示其内在生物学机制，以期为芦苇表流湿地在处理干旱-半干旱地区含盐农业面源污水的应用提供理论依据和技术支撑.
1 材料与方法 1.1 实验装置为满足干旱-半干旱地区的气候特点，芦苇表流湿地实验系统位于新疆省巴音郭楞蒙古自治州库尔勒市的博斯腾湖科学研究所(41.732804′N，86.184318′E).实验装置由12组相同规格的玻璃水缸(长×宽×高=150.0 cm×50.0 cm×40.0 cm)组成，共设置4个实验组，每组3个平行.培植底泥取自耕地用土，带回实验室去除土中杂草后，为防止其本底盐分影响后续实验，用水浸泡冲洗数次，待出水盐度小于0.5 ‰后使用.土壤层厚度为20.0 cm.实验供试芦苇选自新疆博斯腾湖野生芦苇生长区，挖取同一时期、长势相近的植株进行移栽，种植密度为50株/m2.实验系统始建于2015年6月，调试培育2个月，于2015年8月正式开始实验.
1.2 实验进水水质实验系统进水以博斯腾湖黄水区农业面源污水为处理对象，由于实验进水水质波动较大且难以获取，选取博斯腾湖小湖区水作为基底原水，采用人工配水.配水成分如下：NaCl、KH2PO4、NH4Cl与NaNO3，为探索盐度对溶解性氮不同离子形态去除的影响，铵态氮(NH4+-N)浓度和硝态氮(NO3--N)浓度接近相等.进水水质如下：pH为8.06±0.17，总氮(TN)浓度为4.87±0.25 mg/L，总磷(TP)浓度为0.12±0.04 mg/L，NH4+-N浓度为2.15±0.08 mg/L，NO3--N浓度为2.28±0.26 mg/L，亚硝态氮(NO2--N)浓度为0.06±0.03 mg/L，化学需氧量(COD)为17.40±1.03 mg/L.
1.3 实验运行和检测方法实验共分4个不同盐度组，每组设置3个平行，盐度分别为淡水组、2 ‰、5 ‰和10 ‰，由于盐度为10 ‰时出水水质已经较差，因此不继续探讨更高的盐度.表流湿地水深设定为5 cm，采取阀门和胶管控制连续进水动态运行方式，水力负荷为10.0 L/(m2·d)，实验每隔3 d在上午12:00采集1次进、出水样品，实验共进行2个月.湿地中的盐度、pH值、水温和溶解氧(DO)浓度等采用YSI 556便携式水质监测仪进行现场监测，之后将水样带回实验室及时测定. TN浓度采用过硫酸钾消解紫外分光光度法测定；NO3--N浓度采用紫外分光光度法测定；NH4+-N浓度采用纳氏试剂分光光度法测定；NO2--N浓度采用N-(1-萘基)-乙二胺分光光度法测定[21].为研究盐度对硝化、反硝化作用强度的影响，每6 d采集1次湿地土壤(用自制约25.0 cm长管状采泥器采集)，采集后用工具分为表层(0~10.0 cm)和底层(10.0~20.0 cm)，采用悬液培养法测定不同深度土壤的硝化、反硝化强度，结果以氮计[22-23].
1.4 统计分析及数据处理实验数据分析作图软件为Origin 8.6和R 3.1.2.使用Shapiro-Wilk法检验各组数据是否符合正态分布，使用Bartlett法检验各指标组间方差齐性.使用Pearson相关性分析各指标之间的相关性.对方差齐性的指标采用单因素方差分析(One-way ANOVA)比较组别之间是否存在显著性差异，采用Ducan检验比较哪些组存在显著性差异；不符合正态分布的指标采用Kruskal-Wallis检验来进行比较是否存在显著性差异，并采用Behrens-Fisher检验来比较哪些组存在显著性差异.所有统计方法的显著水平均设为0.05.
2 结果与分析 2.1 芦苇湿地水体中基本理化参数变化实验过程中，水温和pH值组间差异不显著，而不同组之间的盐度和DO则存在显著差异(P < 0.05).各组湿地的平均水温在19.3~24.7℃之间，平均水温为22.50±1.36℃，没有明显的降温和升温过程.湿地水体的pH值在7.82~8.84之间，平均值为8.22±0.21.盐度作为实验的主要控制因素，相比于进水时设定的盐度，较高盐度实验组由于湿地对盐分的滞留作用，水体中的盐度比设定时有所增大，其中10 ‰盐度组水体中盐度最高达到了15.4 ‰，平均盐度为13 ‰ ±1.87 ‰.同时2 ‰和5 ‰盐度组的平均盐度也分别上升至2.680 ‰ ±0.263 ‰和6.580 ‰ ±0.723 ‰.此外，由于高盐度会抑制芦苇的生长和光合作用[9]，盐度较高实验组的DO含量明显降低，淡水组和2 ‰盐度组的DO含量平均为77.4 % ±4.47 %和80.1 % ±4.61 %，而5 ‰和10 ‰盐度组的DO平均值则分别减小至60.30 % ±10.60 %和39.70 % ±6.31 %.
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图 1 基本环境因子的动态变化 Fig.1 Dynamic changes of general environmental factors |
实验所用模拟污水中TN主要为溶解态氮，有NO3--N、NH4+-N和NO2--N 3种存在形式.结果表明，5 ‰、10 ‰盐度组的出水TN浓度分别为1.85±0.21和3.00±0.32 mg/L，比淡水组(1.42±0.19 mg/L)分别高出30.30 %和111.00 %，而2 ‰盐度组(1.22±0.06 mg/L)与淡水组之间并无显著差异(P>0.05).与TN出水浓度变化一致，2 ‰盐度组的NH4+-N出水浓度为0.20±0.06 mg/L，略高于淡水组对照的0.18±0.04 mg/L，而5 ‰、10 ‰盐度组出水NH4+-N浓度分别为0.68±0.09和1.03±0.08 mg/L，比淡水对照组分别提升了277 %和472 %，说明较高盐度对NH4+-N去除有很强抑制作用. NO2--N出水浓度也随着盐度的升高产生明显的累积效应，2 ‰盐度组和淡水组出水NO2--N浓度基本在0.10 mg/L左右，而5 ‰盐度组NO2--N出水浓度则上升至0.18±0.05 mg/L，10 ‰盐度组上升至0.52±0.08 mg/L.然而，与NH4+-N和NO2--N浓度变化不同，不同盐度处理组出水NO3--N浓度并无明显差异(P>0.05), 按照盐度从小到大分别为0.71±0.07、0.67±0.07、0.71±0.18和0.68±0.02 mg/L(图 2).
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图 2 盐度对除氮效果的影响 Fig.2 Impacts of salinity on the nitrogen removal performance |
本实验中，在受到盐度增高的胁迫时，硝化作用和反硝化作用呈现了完全不同的响应模式.同时，不同深度之间的硝化、反硝化作用强度也有显著差异(P < 0.05).不同盐度处理组表层土壤的硝化作用强度(surface nitrification intensity, 简称sNI)差异显著(P < 0.05).淡水组和2 ‰盐度组的sNI平均值分别为3.78±0.91和3.47±0.55 mg/(kg·d). 5 ‰盐度组sNI比淡水组减少了30.7 %，为2.62±0.20 mg/(kg·d). 10 ‰盐度组则降低了57.9 %，仅有1.59±0.34 mg/(kg·d).然而，盐度增加使得表层土壤的反硝化作用强度(surface denitrification intensity，简称sDNI)反而略有提高，淡水组、2 ‰、5 ‰和10 ‰盐度组分别为6.85±0.24、7.01±0.24、7.14±0.32和7.24±0.14 mg/(kg·d)，但差异并不显著(P>0.05)(图 3).
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图 3 盐度对不同深度湿地土壤硝化、反硝化作用强度的影响 Fig.3 Effects of salinity on nitrification and denitrification at different layers in wetland soil(significant differences are labeled with different letters) |
相对于表层土壤，底层土壤的硝化作用(bottom nitrification intensity，简称bNI)强度显著降低(P < 0.05)，总平均值为1.84±0.43 mg/(kg·d)，比sNI(2.86±1.02 mg/(kg·d))减小34.7 %.与硝化作用相反，底层土壤的反硝化作用强度(bottom denitrification intensity，以下简称bDNI)要显著高于表层, 平均值为10.26±0.60 mg/(kg·d)，比sDNI(7.06±0.36 mg/(kg·d))升高45.3 %.但无论是bNI还是bDNI，不同盐度组之间均没有显著差异(P>0.05)，说明本实验中盐度主要对表层微生物功能群落造成影响(图 3).
2.4 不同深度硝化、反硝化作用强度与不同形态氮出水浓度的回归关系通过线性回归，结果显示不同深度硝化、反硝化作用强度与不同形态氮的去除相关关系有很大差异(图 4).其中，sNI与出水TN浓度呈显著线性相关(P < 0.05)，可以解释60 % TN浓度变化，同时sNI均与出水NH4+-N和NO2--N浓度呈显著线性相关，分别能解释69 %和59 %的变化.而bNI只与出水NH4+-N浓度呈显著线性相关，并只能解释其9 %的变化，说明湿地中硝化作用主要在表层进行，而表流湿地脱氮能力的降低主要与sNI相关.
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图 4 不同深度硝化、反硝化作用强度与不同形态氮出水浓度的线性回归分析 Fig.4 Linear regression between the concentrations of various effluent nitrogen forms with nitrification and denitrification intensity at different depths |
相对而言，反硝化作用与大部分指标均无显著线性相关，仅有bDNI与出水NO3--N浓度呈显著线性相关，但只能解释其45 %的变化，说明芦苇表流湿地中NO3--N的去除可能主要由底层反硝化作用完成.
3 讨论在本实验中，芦苇表流湿地在较高盐度(5 ‰和10 ‰)胁迫下，其出水TN浓度较淡水组和2 ‰盐度组有显著升高.这表明随着盐度升高，5 ‰和10 ‰盐度组芦苇湿地的脱氮效率受到明显抑制，去除率分别下降了9.0 %和31.8 %，这与许多研究的结果相似[24-26].但不同形态氮的变化趋势并不一致，NH4+-N浓度去除率变化与TN一致，均受到显著抑制，5 ‰和10 ‰盐度组去除率分别下降了23.1 %和39.2 %；同时，NO2--N在高盐度组里面大量累积，相对于淡水对照组累积率分别上升了190 %和690 %；而NO3--N的出水浓度并未有明显变化，说明芦苇湿地脱氮效果下降主要体现在NH4+-N处理能力降低和NO2--N的累积，而其内在机制是因为微生物脱氮不同阶段对盐度以及其造成的环境变化响应不同.
芦苇表流湿地的脱氮主要由微生物的硝化作用、反硝化作用完成.先由好氧氨氧化细菌(AOB)将NH4+-N氧化成NO2--N, 再由亚硝酸盐氧化菌(NOB)将NO2--N氧化成为NO3--N, 最后通过反硝化菌将NO2--N和NO3--N还原为N2[27].在盐度的胁迫下，不同功能的微生物群落有不同的响应机制和耐受范围.有研究表明，5 ‰的盐度即可导致AOB活性降低17 %，而20 ‰的盐度则可抑制62 %的AOB活性[28]，从而使得硝化速率大幅度降低. Liu等[29]发现，在盐度升高的过程中，硝化过程中的NOB比AOB更容易受到抑制.而张林海等[30]在研究盐度对闽江淡水洲滩土壤反硝化作用影响时，则发现盐度从5 ‰升到25 ‰对反硝化作用没有显著影响，反而5 ‰的盐度要比淡水中的反硝化作用强度更高.本文中，芦苇表层湿地中的硝化、反硝化作用均与盐度呈显著负相关(表 1)，并且sNI与盐度之间的相关系数要显著高于sDNI(P < 0.05)，这与杨琼等[31]的研究结果一致.除此之外，出水中显著增高的NO2--N浓度是NOB细菌被抑制的一个重要表现[32-33].由此可见，盐度升高对芦苇湿地硝化作用的抑制作用大于反硝化作用，而硝化作用过程中盐度对NO2--N氧化过程有明显抑制.
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表 1 不同深度硝化、反硝化作用强度与水体中基本环境因子的Pearson相关系数 Tab.1 Pearson correlation coefficient of basic water parameters with nitrification and denitrification intensity at different depths |
高盐度对湿地微生物脱氮的影响主要体现在两个方面：第一，较高的渗透压会造成微生物细胞脱水，导致微生物发生质壁分离，从而失活甚至死亡[34]；第二，盐度升高会改变湿地原本的理化环境，从而对微生物产生间接影响.例如，较高盐度会显著降低湿地植物的叶绿素a浓度，降低光合作用和根系泌氧能力，降低湿地DO含量，从而影响硝化作用速率[35].盐度还会导致硫酸盐还原过程的加强，从而抑制反硝化作用效率[36].表层土壤中的硝化、反硝化作用均与盐度、DO含量呈显著相关关系，而底层土壤中的硝化作用和反硝化作用与DO均无显著相关性(表 1).值得注意的是，sDNI与盐度呈显著正相关，而与DO含量呈显著负相关，可以推测盐度的上升不仅对反硝化作用没有产生抑制作用，甚至可能通过降低环境中DO含量，来略微加强反硝化作用.郑仁宏等[13]在实验中发现表面流湿地土壤主要是缺氧或厌氧环境，且表层土壤的DO含量和复氧能力均明显高于底层土壤，这也是硝化作用主要在表层进行而反硝化作用主要在底层进行的原因.另一方面，在湿地上覆水DO含量降低时，表层土壤DO含量的降幅要明显大于底层土壤[37]，这也解释了为何底层硝化、反硝化作用与水体中的DO含量无显著相关关系.综上所述，湿地土壤中硝化、反硝化作用同时受到了盐度和DO含量2个因子的共同影响，并且DO含量是造成不同深度硝化、反硝化作用差异的主要因子.
由于sNI的变化可解释大部分芦苇湿地出水TN浓度升高的变化，以DO含量、盐度为预测变量分别对TN浓度、sNI进行了二元线性回归分析，得到的方程式分别为：
| $ {\rm{TN = 0}}{\rm{.82盐度 +-0}}{\rm{.01DO + 2}}{\rm{.31}}\left( {{r^2} = 0.83.P < 0.01} \right) $ | (1) |
| $ {\rm{sNI}} =-0.99盐度 + 0.02{\rm{DO + 2}}{\rm{.22}}\left( {{r^2} = 0.66, P < 0.01} \right) $ | (2) |
在高盐度胁迫的情况下，TN出水浓度、硝化作用均受到DO和盐度2个环境因子的共同影响，因此在盐度增高的情况下，适当的在表流湿地中进行曝气处理可减弱盐度对表流湿地硝化作用的抑制，从而维持湿地的除氮功能.
4 结论盐度对芦苇湿地脱氮效果有明显抑制效果，与淡水对照组相比，5 ‰和10 ‰盐度组TN去除率分别下降了9.03 %和31.80 %.不同形态氮的变化模式有很大差异，NH4+-N的去除率分别下降了23.1 %和39.2 %，NO3--N并未发生明显变化，而NO2--N累积率则分别上升了190 %和690 %.
湿地中微生物脱氮不同阶段对盐度变化的敏感性不同，是高盐度胁迫下不同形态氮变化的主要原因.本实验结果表明，在芦苇表流湿地中，盐度升高对芦苇湿地硝化作用的抑制作用大于反硝化作用，而硝化作用过程中盐度对亚硝酸盐氧化过程的抑制可能要大于对氨氧化过程.
芦苇湿地土壤不同深度中硝化、反硝化作用同时受到盐度和DO含量2个因子的共同影响，在盐度增高的情况下，适当的在表面湿地中进行曝气可减弱盐度对表流湿地脱氮作用的抑制.
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