2018, Vol. 30 
(2: 中国科学院大学, 北京 100049)
(3: 江苏省骆运水利工程管理处, 宿迁 223800)
(2: University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, P. R. China)
(3: Luoyun Management Division, Suqian 223800, P. R. China)
骆马湖(34°00′~34°14′N，118°04′~118°18′E)是淮河流域第三大湖泊、江苏省第四大湖泊，为宿迁、徐州两市共辖，地处徐州、连云港经济带中部，交通便捷，区位优势明显[1]，长27.0 km，最大宽20.0 km，平均宽9.63 km，面积260.0 km2，容积9.18亿m3，汇水面积约1300 km2.骆马湖北面通过运河与山东南四湖相连，南与洪泽湖相连，继而与长江水系相通，是典型的过水性湖泊，入湖河流主要有沂河水系、南四湖水系和邳苍地区共40多条支流.出流处有3处，一经嶂山闸入新沂河, 一经皂河闸入中运河，一经洋河滩闸入六塘河[2].骆马湖不仅是沂河、中运河洪水的主要调蓄湖泊，也是宿迁、新沂两市的重要水源地，又是国家南水北调东线输水工程的主要调节水库之一[3].由于非法采砂、围网养殖、污染物的大量排放、船舶污染等造成了湖面萎缩、水质下降、生态环境恶化，使得骆马湖生态环境问题日益严重[4].
水环境的改变不仅会引起水质的变化，也会改变水体中生物群落组成[5]，浮游植物作为水体中的初级生产者，与其生活水域的水质状况紧密相连，优势种的变化可以客观地指示水质的变化[6]. Villegas等人提出浮游植物可以作为生物指标来指示水质[7]，因为浮游植物的种群结构变化是水环境演变的直接后果之一.由于能迅速响应水体环境变化，且不同浮游植物对有机质和其他污染物的敏感性不同，因而可以用藻类群落组成来判断不同水域的水质状况和水体健康程度[8].早在2000年，欧盟水框架指令(WFD)就将浮游植物纳入河流湖泊监测范围[9].一般来说，由浮游植物来评价水质富营养化程度的常见方法有指示种法与种类多样性指数法.
近年来众多研究对骆马湖水质及富营养化程度进行了评价，得出骆马湖处于中富营养化水平[10-11].但这些研究大多是基于水质化学指标进行富营养化评价，对于骆马湖浮游植物群落结构及其富营养化评价的报道不多[12-13].本文旨在通过对骆马湖采样调查，分析浮游植物群落结构并进行水质生物学评价，以期为骆马湖生态环境保护与管理提供数据支持.
1 材料与方法 1.1 采样点的布设与样品采集考虑到骆马湖的形状、围网养殖、采砂、入湖出湖河流等情况在骆马湖设置了10个采样点(图 1)，2014年1-12月逐月进行水质和浮游植物采样.每个采样点分表层和中层采样，混合后每个水样保留1000 ml，然后立即加入鲁哥试剂固定用以分析浮游植物样品，在稳定的试验台上固定24~36 h，用细小虹吸管移出上清液，最后定容到30 ml.取浓缩后的0.1 ml样品通过显微镜放大400倍下鉴定浮游植物种类和计数；计数方法为目镜视野法，一般随机计数30~50个视野，使得细胞数在300以上.由于浮游植物的比重接近1，故可直接将浮游植物的体积换算成生物量(湿重)，即生物量为各自的丰度乘以各自的平均体积，单位为mg/L，单细胞的生物量主要根据浮游植物个体形状测量而得.本节实验主要参考《淡水浮游生物研究方法》[14].
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图 1 骆马湖采样点分布 Fig.1 Spatial distribution of sampling sites in Lake Luoma |
多样性指数常用的指标有Shannon-Wiener多样性指数(H′)[15]、Pielou均匀度指数(J)[16]和Margalef多样性指数(D)[6].其中Shannon-Wiener多样性指数对浮游植物群落结构物种数比较敏感，对浮游植物多样性有着很好的解释；Pielou均匀度指数是浮游植物群落均匀度测度中较好的一种.使用两种指数同时对骆马湖富营养化进行生物学评价，水体富营养化及其评价标准可参考文献[17].
非度量多维标度分析(non-metric multidimensional scaling, NMDS)是基于对象间顺序关系而进行的排序，它可以基于任何距离的矩阵对样方进行排序[18]. NMDS的思想是使用尽可能少的排序轴(通常是2~3轴)充分展示主体间的相对位置，运用在浮游植物生态学中即通过尽可能少的排序轴展示浮游植物不同种类间的相对关系[19].相对主成分分析，NMDS能够更好地处理0值问题.本文作图使用软件R-3.2完成. NMDS分析由程序包Vegan实现.
2 结果与分析 2.1 浮游植物的群落结构 2.1.1 浮游植物的种类本次调查的定量样品中，鉴定到包括硅藻门、隐藻门、绿藻门、蓝藻门、甲藻门、金藻门和黄藻门共计71种属.其中硅藻门15种属，隐藻门4种属，绿藻门34种属，蓝藻门10种属，裸藻门5种属，甲藻门、金藻门和黄藻门各1种属.本次调查鉴定到的绿藻门种属数最多，优势属(括号内数字为优势度)为栅藻(Scenedesmus，0.03)、纤维藻(Ankistrodesmus，0.01)和丝藻(Ulothrix，0.026)；硅藻门种属数次之，优势属有针杆藻(Synedra，0.04)；蓝藻门优势属有伪鱼腥藻(Pseudanabaena，0.09)和平裂藻(Merismopedia spp. 0.05)；隐藻门优势属为隐藻属(Cryptomonas，0.01)等.
从生物量来看，隐藻门优势属有隐藻属(Cryptomonas，0.03)，绿藻门优势属有纤维藻(Ankistrodesmus，0.11)，金藻门有锥囊藻属(Dinobryon，0.03)，硅藻门有针杆藻属(Synedra，0.18)和脆杆藻属(Fragilaria，0.02).
2.1.2 浮游植物的空间分布全湖浮游植物丰度呈现出西北低东南高的特点(图 2)，其中6#点位丰度最高，约为7.89×106 cells/L，其优势属为绿藻门的栅藻属，硅藻门的针杆藻属，蓝藻门的鱼腥藻属、伪鱼腥藻属和平裂藻属；1#、9#、10#点位丰度较低.从各门类来看，1#和2#点位绿藻占优势，超过50 %；而3#~8#点位以蓝藻为主，超过50 %.从丰度上来看，蓝藻门是骆马湖的优势门类.从各点位来看，骆马湖全年浮游植物生物量没有明显差异，各点位均在1.2 mg/L左右，其中7#、9#点位较高.但是不同门类生物量的全湖分布有着明显的差异：7#、9#点位硅藻生物量明显多于其他点位；5#、7#点位的绿藻生物量较其他点位高；6#点位蓝藻生物量较高.相较于其他门类，蓝藻丰度较多但是生物量较低(图 3).
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图 2 骆马湖浮游植物生物量与丰度的空间分布 Fig.2 Spatial distribution patterns of phytoplankton biomass and abundance in Lake Luoma |
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图 3 骆马湖浮游植物丰度与生物量分布 Fig.3 Abundance and biomass of phytoplankton in Lake Luoma |
本次调查中，浮游植物丰度呈现单峰分布，峰值出现在8月.总体来看，各月份浮游植物丰度在1.52×106~7.89×106 cells/L之间，蓝藻门丰度占总丰度的60.70 %，为绝对的优势门，其次为绿藻门和硅藻门，分别占21.13 %和17.50 %. 1-3月份优势门类为硅藻，其中优势度较高的属为针杆藻属和脆杆藻属.但从5月开始，蓝藻和绿藻开始大量增加，并在8月丰度达到峰值，之后逐渐开始下降.从全湖来看，骆马湖全年浮游植物丰度平均值为3.60×106 cells/L(图 3).
本次调查中，浮游植物的生物量差异较大，全年呈明显的双峰分布，峰值分别出现在2和7月.时间上，最低生物量出现在11月的9#点位，为0.048 mg/L，最高生物量出现在2月的9#点位，为12.44 mg/L. 1-3月由于硅藻数量较多，生物量较高，而5、6月由于温度逐渐增加导致硅藻数量下降，但是温度又不能满足蓝藻大量繁殖的需求，所以生物量出现明显下降，7、8月进入夏季，温度较高，使得蓝藻、绿藻等喜高温种类大量生长，生物量又开始上升，10月由于温度逐渐下降，蓝藻数量开始下降，生物量随之下降，随后，随着温度的进一步下降，硅藻逐渐占优势，生物量又开始上升(图 3).
2.1.4 浮游植物群落的NMDS分析采用NMDS分析对骆马湖浮游植物群落进行排序，选取优势度前20的物种丰度数据基于Bray-Curtis矩阵[20]进行NMDS排序，在二维空间上的应力值大于0.2，所以采用3轴后的NMDS分析应力值，为0.1526，达到理想水平.前两轴的NMDS分析如图 4所示，非线性拟合系数为0.977，表明排序结果可靠.从图 4a可以看出，4个季节分化较明显，而夏季的蓝藻和绿藻细胞数量增加迅速，所以夏季蓝藻门和绿藻门的物种离夏季点位近. 图 4b中的点代表每个月份的点位平均值，物种所在位置表明离此区域较近的点位，该物种数目可能较多，冬季温度较低，所以硅藻门的脆杆藻和针杆藻位于冬季月份附近线条代表浮游植物群落的四季演替.
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图 4 NMDS样本(a)与物种(b)得分排序图(∇表示春季、■表示夏季、●表示秋季、□表示冬季；Cry为隐藻、C.er为啮蚀隐藻、Chro为蓝隐藻、Mou为转板藻、Scen为栅藻、Chl为小球藻、Ank为纤维藻、Tet为四角藻、Ulo为丝藻、Cru为十字藻、In为锥囊藻、Syn为针杆藻、Fra为脆杆藻、Eug为裸藻、Ana为鱼腥藻、Pse为伪鱼腥藻、Mer为平裂藻、Dac为蓝纤维藻、Lim为湖丝藻、Pla为颤藻；1~12表示每月样方得分的平均值，线条表示浮游植物的季节变化) Fig.4 Bio-ordination of samples (a)and species (b) scores with NMDS |
从全年平均生物量来看，硅藻门所占比例为45 % ±14 %，绿藻门比例为25 % ±8.9 %，蓝藻门所占比例很低.由J、H′(图 5)及各门类生物量占比可推断骆马湖处于从寡污带向β-中污带过渡的状态.但是不同季节、点位之间存在差别.
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图 5 骆马湖浮游植物Shannon-Wiener多样性指数和Pielou均匀度指数的分布 Fig.5 Distribution of Shannon-Wiener index and Pielou index of phytoplankton in Lake Luoma |
春季浮游植物全湖平均H′为1.03，基本属于中度污染；优势属为针杆藻属，属于富营养化指示物种. 5#点位的H′最高(1.50)，2#点位最低(0.43)，其他点位则在1.00附近. 2#点位优势种是针杆藻属，属富营养化指示物种，说明该点位可能春季污染比较严重，其他点位则基本处于中度污染状态.春季H′与J高度相关，说明春季多样性高低主要取决于物种之间生物量相对比例.
夏季浮游植物全湖平均H′为1.80，比春季略有上升，不同点位在1.50~2.00之间波动.优势属为裸藻属和伪鱼腥藻属，同样处于中度污染、富营养化状态.相比于春季，夏季的丰富度有明显提高，J值变化不大；但是多样性指数同样主要受Pielou均匀度指数影响.
秋季浮游植物全湖平均H′为1.80，不同点位在1.30~2.30之间波动，与夏季变化不大.物种多样性指数主要受物种丰富度影响.多样性指数显示秋季骆马湖主要为中度污染.优势属为纤维藻和隐藻，同样是富营养化指数物种.多样性指数最低的点位为9#，最高的为7#.
冬季浮游植物全湖平均H′下降到1.10，主要是丰富度下降显著.最高值出现在1#点位(H′=1.40)和10#点位(H′=1.35)，最低值出现在6#点位和9#点位.冬季主要优势属为针杆藻属，说明冬季骆马湖同样处于中度污染、富营养化状态.
3 讨论 3.1 骆马湖浮游植物群落与演变根据《中国湖泊志》记载，20世纪骆马湖鉴定到浮游植物6门59属，以针杆藻、菱形藻、十字藻、直链藻、孟氏藻、丝藻、小球藻、盘星藻、微胞藻和色球藻为优势种属[2].本次调查共鉴定到浮游植物7门71种属，其中隐藻、蓝隐藻、栅藻、纤维藻、丝藻、锥囊藻、针杆藻、鱼腥藻、伪鱼腥藻、平裂藻为优势种.两次调查相比，本次所调查到的浮游植物种类有所增加.就优势种来说，两次调查浮游植物优势种变化较大，仅针杆藻、丝藻为共同优势种.从20世纪所调查的结果来看，菱形藻、针杆藻、直链藻、丝藻都是中富营养型水体指示种，十字藻和小球藻为富营养型水体指示种，本次调查中，丝藻、针杆藻为中富营养水体指示种，而隐藻、纤维藻、针杆藻、鱼腥藻、伪鱼腥藻为富营养化水体指示种.由此可以从一定程度上说明，相较于20世纪，骆马湖富营养化已经加剧. 2001-2005年的水质数据也表明骆马湖富营养化程度有逐年加重的趋势[21].
3.2 与临近湖泊浮游植物群落结构的比较临近的南四湖、洪泽湖、高邮湖、宝应湖、邵伯湖通过运河与骆马湖相连，这6个湖泊的浮游植物优势种属如表 1所示[22-24].相较于北部的骆马、洪泽、南四湖，这3个湖泊浮游植物J和H′均较高.虽然以上6个湖泊浮游植物种类有所不同，但是都以绿藻门、蓝藻门、硅藻门为主，其中绿藻门种类最多.本次调查中，骆马湖全湖细胞丰度以及平均值均低于南四湖、洪泽湖、邵伯湖以及高邮湖，但是略高于宝应湖，生物量也是如此，这与前人的研究结果相似[25].以上6个湖泊中，高邮湖、宝应湖、邵伯湖的H′和J最高，而洪泽湖高于骆马湖与南四湖.另外，水质评价也表明，洪泽湖处于富营养化水平[26]；除了南阳湖为中度富营养化状态外，南四湖其他3个湖区均处于轻度富营养化水平[21]；骆马湖处于中营养水平[27]；宝应湖为中营养状态；邵伯湖与高邮湖为轻度富营养状态.
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表 1 骆马湖、洪泽湖、南四湖、高邮湖、宝应湖和邵伯湖浮游植物优势种属的对比 Tab.1 Contrast of phytoplankton dominant genera or species in Lakes Luoma, Hongze, Nansi, Gaoyou, Baoying and Shaobo |
基于藻类的湖泊富营养化生物学评价有多种方法[28-29]，本文选择使用最为广泛的指示种法和多样性指数法对骆马湖富营养化进行评价[30].其中H′在1.00~2.50之间，表明骆马湖处于β-中污带；而J在0.50~0.80之间，表明骆马湖水体为清洁-寡污型.骆马湖不同区域富营养化水平相差不大，但是不同月份之间差别较明显，3、4月富营养化程度较严重，骆马湖是过水性湖泊，水质的变化受上游来水的影响较大，而春季是多雨的季节，加上春播施肥量增大，农业面源污染增加，水质富营养化程度加深. Shannon-Wiener多样性指数和Pielou均匀度指数评价结果有一定的差别.有研究结果表明，两种指数有着很好地吻合度，并且能对水质进行合理的评价[31-32]，也有研究表明两种指示结果存在差异[33-34].但是结合浮游植物优势种的结果可得出骆马湖总体上处于从寡污带向β-中污带过渡的状态.
申霞等利用富营养状态指数法并选取叶绿素a、透明度、总氮、总磷、高锰酸盐指数等对骆马湖进行水质评价，表明骆马湖处于中营养化状态，离富营养化较接近[35].富营养化程度略高于本文利用浮游植物的评价结果，这可能是因为骆马湖为过水性湖泊，浮游植物丰度受水流速度影响较大[36].本次调查中，骆马湖浮游植物丰度与临近的南四湖、洪泽湖、高邮湖、宝应湖、邵伯湖相比，仅高于邵伯湖.流速较高的水体不利于比重较低的细胞停留，一般在流水系统中蓝藻门与硅藻门较多[37].本次调查中，骆马湖浮游植物丰度从北向南逐渐降低，群落组成中，北部地区比重较轻的蓝藻门所占比例较低，这是由于骆马湖来水主要为上游的沂河水系，皂河闸由于常年处于关闭状态，出水以新沂河为主，南部地区水流相对较为平缓.以蓝藻门为主并且占据优势的比重较轻的种类在群落中的数目减少，导致计算H′时各物种间的均匀性增加，从而造成H′偏高，样品中的种类总数减少，J同时也会偏大，并且幅度增加更大.这也解释了本文中H′高于J的结果.而从骆马湖不同点位的多样性指数分布来看，北部1#~5#点位浮游植物多样性指数略高于南部湖区的5个点位.依照水化学指标进行富营养化评价时，由于其具有瞬时性，不能很好地反映湖泊健康状况，因此对生物与水化学指标进行综合评价才能得到更加可信和全面的结果[38].
致谢: 感谢江苏省骆运水利工程管理处在野外采样中的帮助.| [1] |
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