湖泊科学   2024, Vol. 36 Issue (3): 870-880.  DOI: 10.18307/2024.0334
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研究论文——淡水生态与生物多样性保育

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肖百义, 杨健, 姜涛, 刘洪波, 陈修报, 基于耳石微化学特征的鄱阳湖刀鲚永修群体的关键栖息地识别. 湖泊科学, 2024, 36(3): 870-880. DOI: 10.18307/2024.0334
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Xiao Baiyi, Yang Jian, Jiang Tao, Liu Hongbo, Chen Xiubao. Identification of key habitats of Coilia nasus in Yongxiu area of Lake Poyang based on otolith microchemical characteristics. Journal of Lake Sciences, 2024, 36(3): 870-880. DOI: 10.18307/2024.0334
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基金项目

国家重点研发计划项目(2022YFF0608203)资助

通信作者

杨健, E-mail: jiany@ffrc.cn

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2023-06-14 收稿
2023-10-18 收修改稿

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基于耳石微化学特征的鄱阳湖刀鲚永修群体的关键栖息地识别
肖百义1 , 杨健1,2 , 姜涛2 , 刘洪波2 , 陈修报2     
(1: 南京农业大学无锡渔业学院, 无锡 214081)
(2: 中国水产科学研究院淡水渔业研究中心, 渔业微化学实验室, 无锡 214081)
摘要:随着长江禁渔国策的持续实施, 长江干流和沿线通江湖泊中刀鲚资源及其关键栖息地将有可能得到恢复。为了确证长江禁渔后的2020年在鄱阳湖永修瓢头水域所采集到21尾刀鲚的洄游履历和资源类型, 本研究采用电子探针微区分析技术(EPMA)对其耳石元素锶(Sr)和钙(Ca)的微化学特征进行了测定和分析。结果显示, 所有个体耳石的Sr/Ca值变化较为复杂。自耳石核心至边缘Sr/Ca值分别出现了对应淡水生境的低值(<3)和对应河口半咸水或海水生境的中高值(>3), 最后边缘部分再次出现了对应洄游返回淡水生境的低Sr/Ca值(<3)。Sr含量面分析图中也呈现出了对应淡水-河口半咸水-海水-淡水的蓝色-黄绿色、红色-蓝色变化的图谱; 证明上述个体均具有明显的江海洄游特征, 为典型溯河洄游型刀鲚。鄱阳湖永修瓢头水域是一处尚未曾正式报道过的洄游型刀鲚分布区。根据性成熟度和摄食情况可将瓢头水域刀鲚分为产卵场群体和非产卵群体两类。通过与鄱阳湖其他水域刀鲚情况的比较分析可以推定, 两类刀鲚可能起源于鄱阳湖内两个不同区域的产卵场。对于产卵场群体而言, 瓢头水域可能更主要起到产卵场的作用; 而对于非产卵群体来说, 瓢头水域更多地起到洄游通道的作用。本研究可为了解长江禁渔对刀鲚资源和关键栖息地的恢复效果提供最新的基础信息。
关键词刀鲚    耳石微化学    鄱阳湖    永修水域    长江禁渔    溯河洄游    
Identification of key habitats of Coilia nasus in Yongxiu area of Lake Poyang based on otolith microchemical characteristics
Xiao Baiyi1 , Yang Jian1,2 , Jiang Tao2 , Liu Hongbo2 , Chen Xiubao2     
(1: Wuxi Fisheries College, Nanjing Agricultural University, Wuxi 214081, P. R. China)
(2: Key Laboratory of Fishery Microchemistry, Freshwater Fisheries Research Center, Chinese Academy of Fishery Sciences, Wuxi 214081, P. R. China)
Abstract: With the continuous implementation of fishing ban in the Yangtze River, the Coilia nasus resources and their key habitats in the main stream of the Yangtze River and the lakes along the Yangtze River will be possibly restored. For confirmation of the migration history and resource ecomorphotype of 21 individuals of Coilia nasus collected in the Piaotou water area of Yongxiu County in Lake Poyang in 2020 after enacting the fishing ban policy, the microchemical characteristics of strontium (Sr) and calcium (Ca) in their otoliths were measured and analyzed using the approach of electron probe microanalysis (EPMA). The changes in otolith Sr/Ca ratio of all individual were relatively complex. From the core to the edge of the otoliths, the Sr/Ca ratio appear sequentially at low values corresponding to freshwater habitats (< 3) and at medium high values corresponding to estuarine brackish or seawater habitats (> 3), and at low Sr/Ca ratio again corresponding to migration back to freshwater habitats (< 3), respectively. The Sr content mapping analysis also showed the corresponding blue (freshwater)-yellow/green (estuary brackish water) color and red (seawater)-blue (freshwater) color maps, proving that the above individuals were all typical anadromous ecomorphotype C. nasus. The Piaotou water area of Yongxiu County in Lake Poyang would be a distribution area of the ecomorphotype C. nasus that had not yet been reported. According to sexual maturity, the C. nasus from the Piaotou water could be divided into spawning group and non-spawning group, respectively. Through comparative analysis of the situation of C. nasus in other waters of the Lake Poyang, it can be inferred that the two fish groups might originate from different spawning grounds in Lake Poyang. For C. nasus in non-spawning group, the Piaotou water seemed to mainly play the role of migratory channels while for those in spawning group the water might mainly play the role of spawning site. The present study can provide valuable basic information for understanding the restoration of C. nasus resources and key habitats in the Yangtze River benefited from the fishing ban in the Yangtze River.
Keywords: Coilia nasus    otolith microchemistry    Lake Poyang    Yongxiu water    fishing ban in the Yangtze River    anadromy    

刀鲚(Coilia nasus),隶属鲱形目(Clupeiformes)、鳀科(Engraulidae)、鲚属(Coilia),俗称刀鱼,为“长江三鲜”之首,经济价值很高,曾达每16000元/kg的天价。其主要分布于太平洋西部和西北部区域,我国黄渤海、东南沿海以及长江、黄河、鄱阳湖、洞庭湖等通海江河和通江湖泊中均有分布[1]。由于酷鱼滥捕、生境破坏再加上修建大坝等水利工程的人为影响,刀鲚个体小型化、低龄化明显,资源量大幅下降,年均捕捞量由1970s-1980s的近3000 t下降到2010—2013年的116.6 t[2-3]。从2019年2月1日起,在“长江生态大保护”战略下,刀鲚专项捕捞许可证率先停止发放,标志着长江禁渔工作已先期开启;2021年以来长江更是正式进入“十年禁渔”期,长江刀鲚栖息地已相应地受到保护,资源量也得到了一定程度的恢复[4]。刀鲚是溯河洄游型鱼类,在河口半咸水和海水水域中育肥后,于每年春季在长江口聚集、分批上溯到长江沿岸以及各通江湖泊中的淡水产卵场中产卵。

鄱阳湖、洞庭湖均是历史上长江水域刀鲚的重要产卵场[5]。自1990s以来,洞庭湖水域除轩中亚等[6]发现的2尾洄游型个体外再无正式报道,该水域是否仍然存在洄游型刀鲚产卵场尚需进一步调查。鄱阳湖也曾一度被认为只存在淡水定居型的群体,溯河洄游型刀鲚无法再洄游至鄱阳湖产卵。直至姜涛等[7]基于耳石微化学分析技术有效地反演了自鄱阳湖星子县水域捕获的两尾刀鲚的生境履历,确切证实了鄱阳湖内同时存在溯河洄游和淡水定居两种生态型的群体。此后笔者实验室对鄱阳湖及其联通水系内可能存在的分布区和产卵场进行了持续的调查研究,相继在鄱阳湖五大通湖水系中的信江、赣江和饶河中发现洄游型刀鲚[8-10];此外,还确证了鄱阳湖星子县水域是洄游型刀鲚的一处产卵场并发现鄱阳湖刀鲚群体分别以长江、黄海作为其洄游通道和觅食地且具有“回归”(natal homing)特性[11-12]。“回归”是指繁殖亲鱼可以精确地返回其早期仔稚鱼阶段的育幼场产卵,较为保守,有利于种群的繁殖[13-14]。因此,源自鄱阳湖产卵场的特定洄游型刀鲚资源群体具有在黄海生长区育肥后通过长江洄游通道再次返回鄱阳湖繁殖的能力。作为长江生态大保护的“旗舰种”之一,如果能在鄱阳湖内发现新的洄游型刀鲚分布区或产卵场,无疑是有效评价长江禁渔政策效果的另一种体现途径。

2020年5月本实验室在对从未正式报道有刀鲚分布的鄱阳湖永修县瓢头水域调查时采到了长颌鲚生态表型的刀鲚个体。本研究利用耳石微化学技术,研究了这些个体的洄游生态学特征,以期在确证永修县瓢头水域所采个体是否为溯河洄游型刀鲚的基础上,探寻得益于长江禁渔政策的实施,鄱阳湖内的该水域是否新出现了洄游型刀鲚分布区,并进一步把握该水域对刀鲚而言的生态功能。上述探索可为客观监测和评价长江禁渔实施过程中洄游型刀鲚的资源恢复状况提供技术支撑和理论依据,也可为更科学地保护鄱阳湖刀鲚关键栖息地提供基础资料。

1 材料与方法 1.1 实验样品采集

刀鲚于2020年5月经特许科研捕捞采自鄱阳湖永修县瓢头水域(图 1)。样本冷藏运回实验室,置于-20℃冰箱内保存待用。

图 1 本研究中刀鲚的采样点 Fig.1 Sampling site of long-supermaxilla C. nasus and in Lake Poyang in the present study

本研究仅针对长颌鲚生态表型的刀鲚个体,样本解冻后,测量体长、体重、上颌骨长、头长等生物学数据(表 1)。之后摘取长颌鲚的三对耳石,清洗掉耳石表面附着的包膜和有机质后置于常温下晾干待用。统一选择体积相对较大的左矢耳石作为研究材料。

表 1 本研究中刀鲚样本的信息 Tab. 1 Sampling details of Coilia nasus in the present study

使用环氧树脂(Epofix,丹麦Struers公司)将清洗后的耳石包埋在模具(FixiForm,丹麦Struers公司)中,将其在37℃烘箱中放置一夜,待凝固后将包埋有耳石的树脂粘贴到玻璃片上,切除多余树脂块,使用碾磨机(Discoplan-TS型,丹麦Struers公司)先将耳石粗磨至刚暴露耳石表面,再精磨至暴露耳石核心;用磨抛机配合剖光液抛光耳石,去除耳石表面划痕。切割掉耳石周围多余的玻璃片后,用Milli-Q水超声清洗5 min。置于37℃烘箱中烘12 h后,使用真空镀膜机(JEE-420,日本电子株式会社)镀膜(36 A,25 s)。

1.2 耳石微化学分析

参考Yang等[16]的方法,以碳酸钙(CaCO3)和钛酸锶(SrTiO3)为标样,使用X射线电子探针微区分析仪(EPMA,JXA-8100型,日本电子株式会社)对耳石的矢状面进行Sr和Ca元素的定量线分析和面分布分析。以耳石核心为起点选择一条距离耳石边缘最远的直线进行定量线分析,完成定量线分析后分别选择代表性个体进行面分布分析。按照惯例将计算出的Sr/Ca比值×1000(下文中以Sr/Ca值指代)。相关参数设定如表 2所示。

表 2 分析参数设定 Tab. 2 Analysis parameter settings
1.3 耳石年龄分析

参考姜涛等[17]处理耳石的方法,待完成耳石线分析和面分析后,使用抛光盘配合抛光液,去除耳石表面的碳膜,并在5% EDTA溶液中酸蚀10 s,用去离子水清洗干净耳石表面,放在显微镜(BX51,奥林巴斯株式会社)下观察年轮。若耳石年轮不清晰,重复此操作,直至观察到清晰的年轮。耳石年龄计数参考黎雨轩等的研究[18]

1.4 数据分析

利用Excel 2019软件对定量线分析得到的数据进行处理、作图;参考卢明杰等[19]的方法,利用STARS(sequential t-test analysis of regime shifts)对Sr和Ca元素的微化学结果进行格局转换分析。本研究截断长度、Huber权重和置信度P分别设定为10、1和0.1。利用SPSS 26.0软件对单一个体中的不同生活史阶段Sr/Ca值进行非参数检验(Mann-Whitney U-test)。

2 结果 2.1 定量线分析

笔者实验室前期通过监测洄游型刀鲚生殖洄游期间的摄食情况,证实长江刀鲚在到达产卵场之前无明显摄食行为,到达产卵场水域后开始摄食游泳动物用于最后的性腺发育[15]。此外,性成熟度可用于洄游型鱼类关键生境的推定,Ⅳ~Ⅴ期性成熟个体的捕获水域即为产卵场,而低成熟度(Ⅱ~Ⅲ期)个体的捕获水域则更多起到到达其产卵场过程中洄游通道的作用[20-22]。因此本研究按照性成熟度将永修水域所捕刀鲚分为产卵场群体和非产卵群体。

产卵场群体中的刀鲚已达到性成熟或已开始摄食用于性腺发育,包括20YXCN01、05、06、07、08、11、14、15、17(图 2)。自耳石核心开始至距离核心820~1200 μm范围的耳石径长内Sr/Ca值较低((1.31±0.66)~(1.76±0.62))是第1阶段。较低的Sr/Ca值(< 3)表明,它们在淡水生境中出生;较大的淡水系数显示它们淡水中生活了很长的一段时间。随后830~2320 μm的第2阶段中Sr/Ca值较高((4.20±0.92)~(5.75±0.92)),表明它们在淡水中发育到一定程度后离开淡水区域,进入了更高盐度的生境水域。此时的Sr/Ca值大于3但小于7,意味着该阶段这部分刀鲚在半咸水区域觅食、生长,未曾到达海水区域。此后,个体20YXCN07的Sr/Ca值进一步升高(Sr/Ca值>7),表明它们离开近岸半咸水水域,进入了远岸的高盐度海水中育肥(表 3)。从耳石边缘看,大部分个体的Sr/Ca值持续降低,最终小于3,这表明它们在半咸水或海水区域生长、育肥后,溯河而上,返回了长江淡水生境并溯河洄游入鄱阳湖,到达永修的瓢头水域中。

图 2 产卵场群体从耳石核心至边缘的Sr/Ca值变化(灰线)和格局转换结果(黑线)(两条水平的灰色虚线分别对应Sr/Ca×1000为3和7,S、B和F分别表示海水、半咸水和淡水生境,垂直的红色虚线代表刀鲚的年轮,下同) Fig.2 Sr/Ca ratio from otolith core to edge of Coilia nasus spawning groups (gray line) and pattern transformation result (black line) (the two horizontal gray dashed lines in the figure correspond to Sr/Ca×1000 of 3 and 7, respectively. S, B and F represent seawater, brackish and freshwater habitats, respectively. The vertical red dotted line represents the growth rings of Coilia nasus. The same below)
表 3 长颌鲚耳石Sr/Ca值的变化 Tab. 3 Variations in otolith Sr/Ca ratio of long-supermaxilla Coilia nasus

非产卵群体中的刀鲚尚未成熟且无明显摄食行为,包括20YXCN02、03、04、09、10、12、13、16、19、20、21(图 3)。第1阶段的低Sr/Ca值范围为(1.26±0.65)~(1.86±0.65),对应的耳石径长范围为640~1290 μm(表 3)。之后该组个体的Sr/Ca值也持续升高,大于3并达到最高点一段时间后开始下降,最后重新小于3。其中,除个体20YXCN10、20YXCN20(Sr/Ca值>7)进入海水区域外,其他个体均在近岸半咸水水域生长、育肥。

图 3 非产卵群体从耳石核心至边缘的Sr/Ca值变化(灰线)和格局转换结果(黑线) Fig.3 Sr/Ca ratio from otolith core to edge of Coilia nasus non-spawning groups (gray line) and pattern transformation result (black line)

两个群体的刀鲚均在进入长江口近岸半咸水后不久形成第1年轮,而进入盐度更高的远岸河口半咸水环境后形成第2年轮(图 23)。

2.2 面分布分析

耳石的矢状面Sr元素面分布更加直观地反映了刀鲚的生境履历变化。如图 4所示,个体20YXCN14面分布图可以分为3部分:第1部分为中心蓝色区域(1.58±0.56),第2部分为较为外围的蓝绿色区域(5.25±1.11),第3部分是边缘处的蓝色区域(1.30±0.80),与定量线分析的3个阶段的Sr/Ca值一致(图 4)。个体20YXCN15面分布图(图 4)由耳石核心到边缘依次有蓝色(1.61±0.67)、黄绿色(5.20±1.48)、蓝色(2.51±0.55)、绿色(3.66±0.89)、蓝色(1.52±0.97)同心圆环,与线分析Sr/Ca比值的不同阶段结果相印证。

图 4 永修长颌鲚耳石Sr含量的面分析图谱 Fig.4 X-ray intensity maps of Sr content in the otoliths of long-supermaxilla Colia nasus from Yongxiu area of Lake Poyang
3 讨论

洄游型鱼类在不同阶段对环境有着不同的需求,一生中可能会经历淡水、半咸水和海水等多种生境,使得传统的局部调查或渔获物常规测量方法难以发挥作用。不同水体环境间的微量元素存在较大的差异,而这些微量元素可以通过鱼类的摄食、呼吸等活动进入并保存在硬组织中。随着洄游型鱼类的迁移,硬组织中便记录了不同环境独特中的元素“指纹”[20, 23]。因此包括耳石、胸鳍条在内的许多鱼类硬组织中由于含有大量的生物学信息和结构稳定的特点,被广泛用于生境履历的研究中[7-9, 24]。对于鲚属鱼类来说,具有代谢惰性的耳石是较为常用的研究材料。刀鲚耳石形成于受精卵时期,终生生长,记录着刀鲚自受精卵起始至被捕前生活环境的微量元素特征,其中耳石Sr/Ca值与水体中的盐度呈正相关关系[25-26]。本实验室曾基于太湖的陆封型湖鲚、长江口的刀鲚和凤鲚制定了一套判别不同盐度生境的Sr/Ca值和Sr含量面分布图谱基准[16]:淡水生境对应的Sr/Ca值为0~3,Sr含量面分布图谱上显示为蓝色;河口半咸水生境的Sr/Ca值为3~7,Sr含量面分布图谱上显示为绿色和黄色;海水生境的Sr/Ca值>7,Sr含量面分布图谱上显示为红色。根据刀鲚上颌骨与头长之间的关系我们可以将刀鲚分为长颌鲚(上颌骨长>头长)和短颌鲚(上颌骨长 < 头长),早期人们普遍认为长颌鲚必定溯河洄游(非淡水生境中生长,淡水生境中繁殖),短颌鲚必将淡水定居(终生生活在淡水生境中)。但是随着耳石微化学应用的逐渐深入,溯河洄游型的短颌鲚和淡水定居型的长颌鲚的发现打破了这一传统[27-28]。因此,通过传统经验来判断洄游与否的方法已不够准确,需要结合更为精确的耳石微化学方法来进一步鉴定。

在鄱阳湖永修水域捕获的20尾长颌鲚中,年龄均在2~3龄。所有长颌鲚个体面分布分析中耳石核心区域均为明显的蓝色,该对应区域的Sr/Ca值小于3,意味着所有个体均在淡水生境中孵化。在淡水环境生长发育到一定程度后,开始沿长江向盐度较高的水域迁徙,最终于1龄前进入盐度更高的近岸半咸水。从第2阶段开始,永修长颌鲚的耳石Sr/Ca值的变化更加复杂多样,又可分为两类:一类如20YXCN14, 其耳石的矢状面Sr含量面分布图由核心向边缘分别为蓝色-蓝绿色-蓝色的同心圆环,反映了这些个体在淡水生境中孵化,待其能够适应更高盐度后迁徙到河口半咸水环境中继续育肥,最后再沿长江返回淡水生境中繁殖。另一类如20YXCN07, 其耳石的Sr/Ca值经历了低值(< 3)-中值(3~7)-高值(>7)-中值(3~7)-低值(< 3),反映了这些个体在进入中等盐度的河口半咸水后,会继续向更高盐度的海水中生活。至此,其耳石的定量线分析和面分析结果表明永修长颌鲚均参加江海洄游,具有溯河洄游型刀鲚特征。

根据耳石微化学的线分析和面分析结果表明,本研究中所有的长颌鲚Sr/Ca值均有大于3的生活史阶段,反映了江海洄游的生境履历,属于溯河洄游型刀鲚。根据早期鄱阳湖的渔业资源调查和刀鲚产卵场调查,禁捕前鄱阳湖洄游型刀鲚主要分布在湖口至永修松门山以北的通江水道、东部主湖区以及程家池等南部子湖区[29-30],松门山以南的西部主湖区仅存在淡水定居型短颌鲚的报告[31-32]。而本研究中的溯河洄游型长颌鲚均于2020年在永修瓢头处捕获,说明得益于长江禁渔,洄游型长颌鲚资源开始恢复,在鄱阳湖内的分布区得以扩大,这无疑是对长江禁渔成果卓有成效的有力佐证。

作为中国第一大淡水湖,鄱阳湖汇聚五河来水,通过湖口与长江进行着频繁的物质能量交换,水生生物资源丰富,是典型的季节性吞吐型湖泊[33]。其草洲资源丰富,涨水季节,水位升高,草洲被淹没,便为鄱阳湖鱼类提供了优良的产卵、索饵环境[34]。再加上气象条件适宜的温润性季风型气候,鄱阳湖便为长江洄游性鱼类提供了适宜的洄游通道、产卵场、索饵场和越冬场[35]。早期的研究表明,刀鲚繁殖亲鱼通常在4—8月进入鄱阳湖,且多为1~3龄[2, 36]。本研究所用长颌鲚为2~3龄,于5月份捕获,是沿长江溯河而上的繁殖亲鱼。由于当前分子手段不能有效区分长颌鲚和短颌鲚受精卵和仔稚鱼间的差异,相关产卵场的定位可以利用性成熟个体的捕获位置来确定[12]。性腺达到Ⅳ期以上即被认为是完全成熟,Ⅴ期亲鱼则被称为“待产亲鱼”[22]。Jiang等[12]基于捕获的性成熟(Ⅳ、Ⅴ期)刀鲚个体,确定鄱阳湖火焰山及其周边水域是刀鲚的一处产卵场。Hu等[20]基于捕获的低成熟度(Ⅱ、Ⅲ期)刀鲚个体推测长江泰州江段对于洄游型刀鲚来说主要起到洄游通道的作用。同样,在赣江炉子窑江段[9]、信江瑞洪江段[8]和饶河口水域[10]采集到的刀鲚样本多为Ⅱ~Ⅲ期,因此推测调查水域仅起到洄游通道的作用,相应的产卵场位于江段的更上游位置。非产卵群体的性腺为Ⅱ~Ⅲ期,与长江泰州江段刀鲚的性成熟度相似,推测它们的产卵场位于鄱阳湖更上游的主湖区,瓢头水域对这些个体来说主要起到洄游通道的作用;产卵场群体的性腺多为Ⅳ期,已经完全成熟,少数个体虽然仍是Ⅲ期,但已开始摄食用于性腺发育,表明瓢头水域很有可能是洄游型刀鲚在鄱阳湖内的一处产卵场。瓢头水域位于永修松门山岛南部,是洄游型鱼类由鄱阳湖通江水道进入主湖区的必经之路。该水域流速较缓,草洲茂盛,是草洲产卵型鱼类的潜在产卵场之一[37],同时具有丰富的天然饵料,是长江鲥鱼幼鱼和江豚的重要索饵场[38-39],为洄游型刀鲚的繁殖及其仔稚鱼的生长提供了良好环境。永修瓢头水域对于洄游型刀鲚来说既可能是一处尚未证实的产卵场,又起到洄游通道的作用,该水域生境的稳定对于长江洄游性刀鲚的资源恢复与补充起着至关重要的作用,有关部门应该高度重视。然而,在鄱阳湖全面禁止采砂的现在,瓢头水域仍然可见零星的采砂船作业,对瓢头水域生境的稳定存在着巨大威胁[40]。因此,近期应重点进行该水域洄游型刀鲚产卵场的定位和规模调查,为有关部门制定合理有效的政策提供参考依据。

4 结论

1) 基于电子探针微区分析(EPMA)技术,研究了于鄱阳湖永修瓢头捕获的长颌鲚耳石Sr和Ca元素的微化学特征,结果表明所有个体均为溯河洄游型刀鲚。该水域是一处尚未正式报道过的洄游型刀鲚分布区。

2) 基于性成熟度与长江流域其他水域刀鲚情况的比较研究结果表明,鄱阳湖永修瓢头水域对于洄游型刀鲚而言,既可能是一处产卵场又同时起到洄游通道的生态功能作用。该水域对长江洄游型刀鲚的资源恢复与补充起着重要作用。

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